Влияние мутаций по генам восприятия и передачи светового сигнала на строение корневых волосков Arabidopsis thaliana (L.) Heynh | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2013. № 3 (23).

Влияние мутаций по генам восприятия и передачи светового сигнала на строение корневых волосков Arabidopsis thaliana (L.) Heynh

Представлены результаты исследований, отражающие особенности строения корневых волосков у растений мутантных линий rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, phyА, phyB, сpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1, cow1-1 с нарушенной передачей светового сигнала. Установлено, что мутации генов восприятия и передачи светового сигнала вызывают изменение морфологии волосков эпиблемы корня. У растений всех анализируемых мутантных линий корни значительно отличаются от исходной расы Col-0 по ряду признаков: форме корневых волосков, их длине, числу и степени разветвления. Длина и количество волосков эпиблемы у растений данных мутантных линий колеблется в широких пределах. Диаметр корневых волосков у растений исследуемых мутантных линий изменяется в меньшей степени, чем их длина и количество. Показано, что свет наряду с регулированием многих процессов роста и развития растений контролирует параметры образования корневых волосков.

The effect of mutations in genes perception and transmission flare on structure of root hairs of Arabidopsis thaliana.pdf Введение Важным фактором окружающей среды, регулирующим у растений A. thaliana большинство процессов роста и развития, является свет. Он участвует в прорастании семян, удлинении гипокотиля проростков, раскрывании апикальной петельки, развитии семядолей, дифференцировании эпидермиса и устьиц, ориентации в клетке хлоропластов, синтезе антоциана и хлорофилла, а также контролирует рост и развитие корней [1]. В то же время роль света в процессе формирования на корнях корневых волосков у растений до конца еще не определена. Вполне очевидно, что необходимо проведение специальных исследований для выяснения действия света на образование волосков эпиблемы у растений. К настоящему времени молекулярно-генетические и физиологические исследования мутантных растений у A. thaliana позволили изолировать и секвенировать ряд генов, участвующих в восприятии и передаче светового сигнала. К ним относятся гены RHD3, RHD4, RHD6, SHV3, BST1, PHYA, PHYB, СРС1, GL2, RHL1, RHL2, RHL3, TTG1, WER1 и COW1 (табл. 1). Восприятие светового информационного сигнала у растений осуществляется с помощью молекул-рецепторов - фоторецепторов [2]. Растения имеют несколько групп фоторецепторов, различающихся по структуре и спектральным свойствам: фоторецепторы синего света и ближнего ультрафиолета (фототропины и криптохромы), фоторецепторы красного света (фитохромы) и др. [3]. Несмотря на интерес к передаче светового сигнала в растениях, процессы от восприятия света фоторецептором до конечного физиологического ответа мало исследованы. Т а б л и ц а 1 Общая характеристика генов Локус Продукт гена Ссылка на литературный источник PHYTOCHROME A (PHYA) Фоторецептор (фитохром) PHYA Robson et al., 2010 PHYTOCHROME В (PHYB) Фоторецептор (фитохром) PHYB Shen et al., 2009 ROOT HAIR DEFECTIVE3 (RHD3) а-субъединица гетеротримерных ГТФ-связывающих белков (G-белки) Chen et al., 2011 SHAVEN3 (SHV3) Фермент киназа Hayashi et al., 2008 BRISTLED1 (BST1) Минорный фосфолипид внутреннего слоя мембран Thole et al., 2008 ROOT HAIR DEFECTIVE4 (RHD4) Минорный фосфолипид внутреннего слоя мембран Thole et al., 2008 CANOFWORMS1 (COW1) Минорный фосфолипид внутреннего слоя мембран Thole et al., 2008 GLABRA 2 (GL2) Транскрипционный фактор GL2 Ohashi et al., 2003 TRANSPARENT TESTA GLABRA1 (TTG1) Транскрипционный фактор TTG1 Tominaga et al., 2007 WEREWOLF (WER) Транскрипционный фактор WER1 Tominaga et al., 2007 CAPRICE (CPC) Транскрипционный фактор CPC Tominaga et al., 2007 ROOT HAIR DEFECTIVE6 (RHD6) Транскрипционный фактор RHD6 Heim et al., 2003 ROOTHAIRLESS1 (RHL1) ДНК-топоизомераза типа II Kirik et al., 2007 ROOTHAIRLESS2 (RHL2) ДНК-топоизомераза типа II Kirik et al., 2007 ROOTHAIRLESS3 (RHL3) ДНК-топоизомераза типа II Kirik et al., 2007 Наиболее изученными являются фоторецепторы красного и дальнего красного света - фитохромы, сложный белок, простетической группой которого служит разомкнутый тетрапиррол. Он обнаружен практически во всем царстве растений [4]. У A. thaliana имеются пять фитохромов: PHYA, PHYB, PHYQ PHYD и PHYE, представляющих собой цитозольные белки, включающие в себя N-концевой сенсорный светочувствительный домен, содержащий тетрапиррольный хромофор, и расположенные в С-концевой части молекулы два PAS-домена и гистидинкиназный домен [5]. Гены PHYA и PHYB кодируют фитохромы PHYA и PHYB, которые являются мажорными фоторецепторами красного/дальнего красного света. PhyA воспринимает свет низкой интенсивности, PhyE - высокой [6]. У растений и животных в путь передачи светового сигнала от рецепторов на внутриклеточные эффекторные системы вовлечены небольшие ГТФ-связывающие белки. Эти белки являются объектом интенсивного изучения в связи с их участием во многих важных генетических и физиологических процессах [7]. Ген RHD3 кодирует одну из а-субъединиц ГТФ-связывающих белков, являющихся универсальными посредниками при передаче световых сигналов от рецепторов к эффекторным белкам, вызывающим конечный клеточный ответ [8]. В клетках позвоночных животных, человека и растений интегральную роль в передаче сигналов в геном выполняют также каскады протеинкиназ [9]. Ген SHV3 кодирует киназу (фосфотрансферазу) - фермент, катализирующий перенос фосфатной группы от молекулы аденозинтрифосфата (АТФ) на различные субстраты [10]. Гены BST1, RHD4 и COW1 кодируют минорные фосфолипиды внутреннего слоя мембран эукариотических клеток, принадлежащие к ферментам класса гидролаз. Продукты этих генов являются важными компонентами внутриклеточных сигнальных путей [11]. В последнее время в растениях определены практически все типы транскрипционных факторов, которые функционируют у животных и дрожжей. У араби-допсиса установлены более 1 800 белков-регуляторов транскрипции, которые обычно классифицируют по строению ДНК-связывающих доменов [12]. Гены WER1, СРС1 и TTG1 кодируют белки-регуляторы, принадлежащие к самому многочисленному типу транскрипционных факторов (ТФ) растений MYB-белкам [13]. Это семейство ТФ включает около 200 белков, контролирующих такие процессы, как развитие корня, образование листа, формирование трихом, клеточный цикл, циркадные ритмы, передачу светового сигнала [14]. Ген WER1 в основном экспрессируется в поверхностных клетках эпидермиса корня. В отличие от генов TTG1 и GL2, ген WER1 не влияет на развитие трихом, оболочку семян и их антоциановую окраску [15]. Ген GL2 контролирует транскрипционный фактор, содержащий ДНК-связывающий домен, имеющий последовательность из 60 аминокислотных остатков, которую называют гомеодоменом [16]. У арабидопсиса выявлено около 90 белков этого типа. К ним относятся, в частности, HOMEBOX-2, ATHB-8, ATHB-13, BEL1 (BELL1), KNAT1, LD (LUMINIDEPEN - DEN), PHB (PHABULOSA), PHV (PHAVOLU - TA), STM (SHOOT MERISTEMLESS) [17]. Ген RHD6 контролирует фактор транскрипции с основным доменом типа спираль - петля - спираль. ДНК-связывающий участок гена состоит из 9-11 положительно заряженных аминокислот, что обеспечивает распознавание специфической нуклеотидной последовательности, называемой Е-боксом, в то время как HLH-домен обеспечивает возможность для гомо-и гетеродимеризации белка и взаимодействие с ДНК [18]. В это семейство ТФ входят около 140 белков, включая такие белки арабидопсиса, как GL3 (GLABRA3), SPT (SPATULA) и TT8 (TRANSPARENT TESTA8). Белки bHLH участвуют в регуляции развития корней, трихом и плодолистиков, в передаче светового сигнала, а также в формировании устьиц [19]. Практически любой процесс, связанный с передачей или реализацией наследственной информации, приводит к появлению положительной и отрицательной сверхспирализации ДНК, образованию «закрученных» молекул - катенанов и узлов. Все эти топологические проблемы, появляющиеся в процессах репликации, транскрипции и рекомбинации, успешно решаются особыми ферментами - ДНК-топоизомеразами. Все ДНК-топоизомеразы разделяют на два типа: I и II [20]. Гены RHL1, RHL2 и RHL3 кодируют ДНК-топоизомеразы типа II, являющиеся ключевыми ферментами, которые изменяют и регулируют топологическое состояние ДНК [21]. ДНК-топоизомеразы II необходимы для разрешения сложных топологических проблем, возникающих при изменении структуры хроматина в процессах репликации ДНК, транскрипции генов и сегрегации хромосом в митозе и мейозе. Они принимают участие практически во всех жизненно важных процессах клетки и обнаружены у всех про- и эукариот, а также некоторых вирусов [22]. Цель исследования - изучение влияния мутантных аллелей rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, phyA, phyB, cpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1, cow1-1 генов RHD3, RHD4, RHD6, SHV3, BST1, PHYA, PHYB, СРС1, GL2, RHL1, RHL2, RHL3, TTG1, WER1, COW1 на строение корневых волосков Arabidopsis Thaliana (L.) Heynh. Материалы и методы исследования Материалом для исследований послужили растения Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. экотипа Columbia (Col-0) и мутантных линий rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1,phyA, phyB, cpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1, cow1-1. Семена мутантных линий были получены из Ноттингемского центра Arabidopsis (Nottingham Arabidopsis Stock Centre (NASC), UK). Растения выращивали в асептической пробирочной культуре на агаризо-ванной питательной среде Кнопа, обогащенной микроэлементами [23]. Питательную смесь разливали в химические пробирки размером 14*120 мм и закрывали плотными ватными пробками. Семена к посеву готовили путем яровизации в течение 5 сут при температуре 4-6°С и последующего односуточного проращивания при комнатной температуре. Пробирки для предохранения от нагревания и попадания света на корни растений обертывали двумя слоями бумаги. Растения культивировали при температуре 18-20°С, освещенность круглосуточная в пределах 4 000-7 000 Лк. При проведении наблюдений за растениями руководствовались общепринятыми методиками вегетационных и сравнительно-морфологических исследований [24]. Учет количества корневых волосков и их длину в корневых системах у растений экотипа Со1-0 и исследуемых мутантных линий проводили в фазе второй пары настоящих листьев под микроскопом типа МБС-9 («Модуль Плюс», Украина). Объем выборки у расы Со1-0 и мутант-ных линий, нарушающих сигнализацию светового сигнала, составлял по 30 растений. Математическую обработку результатов проводили по методам, описанным Б.А. Доспеховым [24] и Г.Ф. Лакиным [25]. Результаты исследования и обсуждение У Arabidopsis thaliana кончик корня снаружи покрыт однослойной эпи-блемой (кожицей). Поверх кожицы корня из клеток эпиблемы вырастают корневые волоски трубчатой формы. Они являются настоящими выростами внешних стенок поверхностных клеток корня, которые не ограничиваются от них перегородками. Корневые волоски поглощают из почвы воду с растворенными в ней минеральными веществами. Волоски эпиблемы появляются в поглощающей зоне в виде небольших выростов клеток кожицы корня. В процессе формирования волоска эпиблемы внешняя стенка клетки трихобласта выпячивается и образовывает его кончик. По мере его роста растяжением происходит удлинение корневого волоска. Длина полностью закончившего рост выроста поверхностной клетки корня достигает 997,8 мкм. У растений мутантных линий rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1,phyA, phyB, срс-l, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1, cow1-1 корни в значительной степени отличались от исходной расы Col-0 по ряду признаков: форме волосков эпиблемы, их длине, числу и степени разветвления. Длина выростов клеток кожицы корня у растений данных мутантных линий колебалась в большом интервале (от 42,4 до 1 497,7 мкм) (табл. 2). Короткие волоски эпиблемы были характерны для растений линии shv3-1. Крупные корневые волоски имели растения мутантных линий rhd6-1, срс-1, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, rhd3-1, rhd4-1, bst1-1 и cow1-1. Самые длинные волоски эпиблемы наблюдались у мутантных линий phyA и phyB. Растения трех линий (gl-2, ttg-1 и wer-1) имели величину выростов поверхностных клеток корня на уровне дикого типа Col-0. Наибольшей длиной корневых волосков характеризовалась линия phyA, а наименьшей - линия shv3-1. Количество волосков эпиблемы у растений исследуемых мутантных линий также варьировало в широких пределах (от 1,1 до 100,3 шт./мм2). У мутант-ных линий gl-2, ttg-1, wer-1, phyA и phyB на 1 мм2 зоны всасывания приходилось большее число корневых волосков, чем у контроля (Col-0). Исключение составляли линии rhd6-1, сpc-1, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, shv3-1, rhd3-1, bst1-1 и cow1-1, у которых количество выростов клеток кожицы корня на 1 мм2 поглощающей зоны было меньше по сравнению с диким типом Col-0. Максимальное число волосков эпиблемы на 1 мм2 зоны всасывания было характерно для мутантной линии wer-1, тогда как минимальное - для мутантной линии сpc-1. Т а б л и ц а 2 Средние значения биометрических параметров (длина, толщина и количество) корневых волосков у экотипа Col-0 и растений мутантных линий, нарушающих их формирование, в фазу второй пары настоящих листьев (на 10-й день после прорастания семян) Корневые волоски Название линии Длина, мкм Диаметр в основании, Диаметр в средней части, Количество, шт/мм2 мкм мкм WT (Col-0) 997,8 21,3 9,8 51,4 rhd6-1 432,9 17,3 9,1 1,6 сpc-1 641,0 18,8 8,4 1,1 rhl1-1 559,6 19,6 8,8 1,8 rhl2-1 632,9 20,9 9,5 1,3 rhl3-1 499,2 17,2 7,8 1,1 shv3-1 42,4 21,7 10,2 41,1 rhd3-1 628,4 10,4 9,6 34,1 rhd4-1 747,3 21,8 6,4 40,8 bst1-1 600,6 21,7 10,0 36,6 cow1-1 738,4 22,5 15,8 34,4 gl-2 1000,3 21,8 9,9 80,4 ttg-1 1000,3 21,2 9,5 84,8 wer-1 1000,7 21,3 9,8 100,3 phyA 1497,7 21,5 9,8 91,5 phyB 1491,2 21,7 9,7 84,1 HCP05, мкм 81,2 4,2 2,1 2,5 Диаметр корневых волосков у растений изучаемых мутантных линий изменялся в меньшей степени по сравнению с их длиной и количеством. Исследования показали, что только у трех линий (rhd3-1, rhd4-1 и cow1-1) было обнаружено изменение параметров поперечника волосков эпиблемы по сравнению с исходной расой Col-0. Важно отметить, что мутантные линии rhd3-1 и rhd4-1 отличались от дикого типа Col-0 и формой выростов клеток кожицы корня. У растений линии rhd3-1 на корнях образовывались волнистые волоски эпиблемы, а у растений линии rhd4-1 - выпуклые с перетяжками вдоль длины корневые волоски. Кроме того, обращает на себя внимание то, что для мутантных линий bst1-1 и cow1-1 были характерны разветвленные волоски эпиблемы. Таким образом, полученные результаты указывают на существование различий у мутантных линий rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, phyA, phyB, cpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1 и cow1-1 по длине, количеству, форме и степени ветвления корневых волосков. Это позволило разделить данные мутации по характеру влияния на строение волосков эпиблемы на две группы: мутации, подавляющие образование выростов клеток кожицы корня, и мутации, вызывающие формирование корневых волосков. К первой группе можно отнести мутации, подавляющие развитие волосков эпиблемы. В этих случаях мутантные растения характеризовались уменьшенным по отношению к экотипу Col-O количеством и длиной выростов клеток кожицы корня. Такими мутациями являлись rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, cpc-1, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1 и cow1-1. Мутации rhd3-1, rhd4-1, bst1-1 и cow1-1 в генах RHD3, RHD4, BST1 и COW1 вызывали у растений нарушения компонентов внутриклеточных сигнальных путей; мутации cpc-1 и rhd6-1 соответствующих генов - в белках-регуляторах транскрипции, ответственных за экспрессию генов, контролирующих образование из клеток поверхностной ткани корня корневых волосков, тогда как мутации rhl1-1, rhl2-1 и rhl3-1 генов RHL1, RHL2 и RHL3 - в ДНК-топоизомеразах, регулирующих топологическое состояние ДНК. Это вызывало в корневой системе снижение формирования волосков эпиблемы. Во вторую группу входили мутации, которые вызывали образование выростов клеток кожицы корня. К ним относились мутанты Arabidopsis gl-2, ttg-1, wer-1, phyA и phyB. В таких случаях у растений под влиянием мутации развивались большие, по сравнению с исходной расой Col-O, число или длина корневых волосков. Мутации phyA и phyB вызывали у растений нарушения в фоторецепторах, воспринимающих и передающих световой сигнал к транскрипционным факторам, а мутации gl-2, ttg-1 и wer-1 в генах GL2, TTG1 и WER1 - в белках-регуляторах транскрипции, блокирующих транскрипцию генов, участвующих в процессе формирования корневых волосков. В результате в корневой системе повышалось образование волосков эпиблемы. При изучении строения корневых волосков у растений мутантных линий, характеризующихся нарушением световых сигнальных путей, нами был сделан вывод о том, что свет наравне с регулированием многих процессов роста и развития растений контролирует параметры образования волосков эпиблемы. Эти результаты вполне согласуются с имеющимися литературными данными о том, что свет является внешним фактором, регулирующим рост и развитие корня [1-6]. В нормальных условиях прямое действие света на корни не проявляется, однако их формирование ослабевает при снижении освещенности надземных, фотосинтетически активных частей как однолетних полевых культур, так и многолетних травостоев [26]. Заключение На основании вышеизложенного можно сделать следующие выводы: У мутантных линий rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, phyA, phyB, cpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1 и cow1-1 корневые системы значительно отличались от исходной расы Col-O по количеству корневых волосков и их длине. Мутации rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, phyA, phyB, cpc-1, gl-2, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1, ttg-1, wer-1, cow1-1 генов RHD3, RHD4, RHD6, SHV3, BST1, PHYA, PHYB, СРС1, GL2, RHL1, RHL2, RHL3, TTG1, WER1, COW1 по-разному отражались на количестве и длине волосков эпиблемы. Мутации gl-2, ttg-1, wer-1, phyA и phyB обусловливали стимуляцию образования выростов клеток кожицы корня, а мутации rhd3-1, rhd4-1, rhd6-1, shv3-1, bst1-1, cpc-1, rhl1-1, rhl2-1, rhl3-1 и cow1-1 подавляли формирование корневых волосков. Свет наравне с регулированием многих процессов роста и развития растений контролирует параметры образования волосков эпиблемы.

Ключевые слова

mutant line, gene, mutation, light, root hairs, Arabidopsis thaliana (L.) Heynh, мутантная линия, мутация, ген, свет, корневой волосок, Arabidopsis thaliana (L.) Heynh

Авторы

ФИООрганизацияДополнительноE-mail
Хаблак Сергей ГригорьевичЛуганский национальный аграрный университет (Украина)кандидат биологических наук, доцент кафедры почвоведения и агрохимииserhab_211981@rambler.ru
Всего: 1

Ссылки

Доспехов Б.А. Методика полевого опыта. М. : Агропромиздат, 1985. 351 с.
Лакин Г.Ф. Биометрия : учеб. пособие для биол. спец. вузов. М. : Высш. шк., 1990. 352 с.
Saijo Y., Zhu D., Li J., Rubio V. et al. Arabidopsis COP1/SPA1 complex and FHY1/FHY3 associate with distinct phosphorylated forms of phytochrome A in balancing light signaling // Mol. Cell. 2008. Vol. 31, № 4. Р. 607-613.
Sugimoto-Shirasu K., Roberts G.R. RHL1 is an essential component of the plant DNA topoisomerase VI complex and is required for ploidy-dependent cell growth. // Proc Natl Acad Sci U S A. 2005. Vol. 102(51). Р. 18736-41.
Рубин Б.Л., Чернавина И.Л., Потапов Н.Г. Большой практикум по физиологии растений. М. : Высш. шк., 1978. 408 с.
Shaw P., Dolan L. Chromatin and Arabidopsis root development // Semin. Cell. Dev. Biol. 2008. Vol. 19, № 1. Р. 580-585.
Kirik V., Schrader A., Uhrig J.F., Hulskamp M. MIDGET unravels functions of the Arabidopsis topoisomerase VI complex in DNA endoreduplication, chromatin condensation, and transcriptional silencing // Plant Cell. 2007. Vol. 19(10). Р. 3100-3110.
Serna L. bHLH protein know when to make a stoma // Trends in Plant Science. 2007. Vol. 12, № 3. Р. 483-485.
Ohashi Y., Oka A., Rodrigues-Pousada R. Modulation of phospholipid signaling by GLA-BRA2 in root-hair pattern formation // Science. 2003. Vol. 300(5624). Р. 1427-1430.
Ariel F.D., Manavella P.A., Carlos A. et al. The true story of the HD-Zip family // Trends in Plant Science. 2007. Vol. 12, № 1. Р. 419-426.
Heim M.A., Jakoby M., WerberM. et al. The basic helix-loop-helix transcription factor family in plants: a genome-wide study of protein str ucture and functional diversity // Molecular Biology and Evolution. 2003. Vol. 20, № 1. Р. 735-747.
Tominaga R., Iwata M., Okada K., Wada T. Functional analysis of the epidermal-specific MYB genes CAPRICE and WEREWOLF in Arabidopsis // Plant Cell. 2007. Vol. 19, № 1. Р. 2264-2277.
Kang Y.H., Kirik V., Hulskamp M. et al. The MYB23 gene provides a positive feedback loop for cell fate specification in the Arabidopsis root epidermis // Plant Cell. 2009. Vol. 21, № 1. Р. 1080-1094.
Seo E., Yu E., Ryu K.H. et al. WEREWOLF, a regulator of root hair pattern formation, controls flowering time through the regulation of FT mRNA stability // Plant Physiol. 2011. Vol. 156, № 2. Р. 1867-1877.
Медведев С.С., ШароваЕ.И. Генетическая и эпигенетическая регуляция развития растительных организмов (обзор) // Journal of Siberian Federal University Biology. 2010. Vol. 2, № 3. Р. 109-129.
Thole J.M., Vermeer J.E., Zhang Y. Root hair defective 4 encodes a phosphatidylinositol-4-phosphate phosphatase required for proper root hair development in Arabidopsis thaliana // Plant Cell. 2008. Vol. 20(2). Р. 381-395.
Шемарова И.В. Роль протеинкиназных каскадов в передаче стрессовых сигналов в клетках низших эукариот // Цитология. 2006. Т. 48, № 2. С. 95-113.
Hayashi S., Ishii T., Matsunaga T. et al. The glycerophosphoryl diester phosphodiesterase-like proteins SHV3 and its homologs play important roles in cell wall organization // Plant Cell. Physiol. 2008. Vol. 49, № 1. Р. 1522-1535.
Chen J., Stefano G., Brandizzi F., Zheng H. Arabidopsis RHD3 mediates the generation of the tubular ER network and is required for Golgi distribution and motility in plant cells // J. Cell. Sci. 2011. Vol. 124(13). Р. 2241-2252.
Wei Q., Zhou W., Hu G. et al. Heterotrimeric G-protein is involved in phytochrome A-mediated cell death of Arabidopsis hypocotyls // Cell Res. 2008. Vol. 18, № 2. Р. 949-960.
Saijo Y., Zhu D., Li J. et al. Arabidopsis COP1/SPA1 complex and FHY1/FHY3 associate with distinct phosphorylated forms of phytochrome A in balancing light signaling // Mol Cell. 2008. Vol. 31, № 4. Р. 607-613.
Robson F., Okamoto H., Patrick E. Jasmonate and phytochrome A signaling in Arabidop sis wound and shade responses are integrated through JAZ1 stability // Plant Cell. 2010. Vol. 22(4). Р. 1143-1160.
Shen Y., Zhou Z., Feng S. et al. Phytochrome A mediates rapid red light-induced phosphoryla tion of Arabidopsis FAR-RED ELONGATED HYPOCOTYL1 in a low fluence response // Plant Cell. 2009. Vol. 21, № 2. Р. 494-506.
Toledo-Ortiz G., Kiryu Y., Kobayashi J., Oka Y. Subcellular sites of the signal transduction and degradation of phytochrome A // Plant Cell. Physiol. 2010. Vol. 51(10). Р. 1648-1660.
Qin Y., GuoM., LiX. Stress responsive gene CIPK14 is involved in phytochrome A-mediated far-red light inhibition of greening in Arabidopsis // Sci China Life Sci. 2010. Vol. 53(11). Р. 1307-1314.
Shin D.H., Cho M.H, Kim T.L. A small GTPase activator protein interacts with cytoplas mic phytochromes in regulating root development // J. Biol. Chem. 2010. Vol. 285(42). Р. 32151-32159.
 Влияние мутаций по генам восприятия и передачи светового сигнала на строение корневых волосков <i>Arabidopsis thaliana</i> (L.) Heynh | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2013. № 3 (23).

Влияние мутаций по генам восприятия и передачи светового сигнала на строение корневых волосков Arabidopsis thaliana (L.) Heynh | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2013. № 3 (23).