Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) на северном пределе ареала | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2020. № 49. DOI: 10.17223/19988591/49/2

Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) на северном пределе ареала

Приведены результаты изучения некоторых аспектов репродуктивной биологии Dactylorhiza incarnata subsp. cruenta (Orchidaceae) на территории Республики Коми, где вид находится на северном пределе своего ареала. Представлены морфометрические показатели цветков, плодов и семян в различных местообитаниях вида в регионе. Определены плодозавязываемость, семенная продуктивность и качество семян. Выявлено, что на репродуктивный успех вида оказывают влияние температура второй декады июня (время цветения вида в регионе), а также сумма активных температур (>10°С) всего летнего периода. Ограничения в воспроизводстве, обусловленные природно-климатическими особенностями Европейского Севера России, компенсируются образованием большего числа семян в коробочке при общем уменьшении их размера. Семенная продуктивность высокая: одна коробочка содержит в среднем 9,7 тыс. семян, реальная семенная продуктивность генеративной особи -131,3 тыс. семян.

Reproductive success of Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) on the northern border of its distribut.pdf Введение Орхидные - одно из крупнейших семейств покрытосеменных растений [1, 2], имеющее при этом самую высокую долю исчезающих видов [3]. Редкость орхидных связана с такими особенностями их биологии, как стено-топность, микосимбиотрофизм [4], зависимость от определенных видов насекомых-опылителей [5], а также декоративностью. Высокая специализация делает орхидеи уязвимыми к негативным условиям окружающей среды [6, 7], что приводит к снижению их численности во всем мире [8-10]. Для успешного сохранения природных популяций этих редких растений в условиях усиливающейся антропогенной трансформации ландшафтов необходимы всесторонние исследования их биологии и экологии [11]. Решающее значение при этом имеет знание их репродуктивной биологии, где до сих 26 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов пор остается много неясного. Для некоторых видов ещё не выявлен показатель семенной продуктивности из-за сложности в подсчете огромного числа мельчайших пылевидных семян, содержащихся в одной коробочке [12-14]. Данные о семенной продуктивности 17 европейских видов орхидей опубликованы в обзоре J. Arditti & Ghani [14], 48 видов - J. Sonkoly et al. [15]. Что касается северных орхидей, то знания о них остаются неполными. Для большинства видов орхидных умеренных широт вообще нет никаких сведений об их репродуктивных характеристиках [16]. Dactylorhiza incarnata (L.) Soo s. 1. - высокополиморфный таксон [17, 18], включенный в список исчезающих растений во многих региональных красных списках Центральной Европы, России и Скандинавии [19, 20]. D. incarnata s. l. имеет много разновидностей, две из которых произрастают на территории Республики Коми [21]. D. incarnata subsp. cruenta (O.F. Mull.) P.D. Sell (далее D. cruenta) нередко выделяется в самостоятельный вид [19]. Это редкий таксон, занесен в Красные книги 27 регионов России, в том числе и Республики Коми. Биология его практически не изучена [19]. Цель работы - оценка репродуктивного успеха D. cruenta на Европейском Севере России (на территории Республики Коми), на северном пределе своего ареала. Материалы и методика исследования D. cruenta - крупное растение с толстым полым стеблем и плотным густым соцветием из относительно мелких цветков. Листья темно-зеленые с пурпурными или буровато-фиолетовыми часто сливающимися пятнами, цветки темно-фиолетовые. В России произрастает в большинстве северных и центральных областей европейской части, на Урале, в Западной Сибири, доходит до Алтая, Красноярского края, республик Хакасия и Тыва. В Восточной Сибири ареал становится островным в Республике Бурятия и точечным - в Якутии и Хабаровском крае [19]. Растет в условиях полного освещения, на сырых или заболоченных плохо аэрируемых бедных почвах. В Республике Коми довольно редок, встречается в основном в южной части региона, отдельные местонахождения отмечены на Тимане и Северном Урале (рис. 1). Произрастает на низинных и переходных болотах. Цветет в июне. Цветы не имеют запаха и не содержат нектара [22]. Опыление основано на немимическом обмане рабочих шмелей (Bombus sp.) [23]. Успешное размножение D. cruenta ограничено опылением. Естественный уровень плодозавязываемости обычно составляет 20-50%, но этот показатель может возрасти до 100% после успешного опыления [22, 24]. Исследования проведены в 2000-2018 гг. на территории Республики Коми. Регион расположен на северо-востоке европейской части России. Протяженность его с юга на север составляет 785 км, с запада на восток -695 км. По рельефу и геологическому строению восток территории относит- Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 27 ся к горному Уралу (Северный, Приполярный и Полярный Урал), а остальная часть - к Русской равнине (Тиманский кряж, Печорская низменность, Вычегодско-Мезенская равнина). Климат умеренно континентальный. Лето короткое и прохладное, зима длинная и холодная с устойчивым снежным покровом. Изучено пять ценопопуляций вида (табл. 1) в пределах Вычегодско-Мезенской равнины (ценопопуляции ВМР1-ВМР4) и Северного Урала (ценопопуляция СУ) (см. рис. 1), часть из них наблюдали в течение ряда лет. Среднесуточные температуры воздуха в летний период в данных местообитаниях в разные годы исследования приведены в табл. 2. Рис. 1. Распространение Dactylorhiza cruenta в Республике Коми (темным цветом и цифрами выделены изученные ценопопуляции) [Fig. 1. Distribution of Dactylorhiza cruenta in the Komi Republic (the studied coenopopulations are highlighted in dark color and numbers)] Онтогенетическую структуру популяций определяли согласно разработанной ранее методике [25]. Выделяли следующие онтогенетические состояния: ювенильное (растения с одним листом срединной формации с 4-6 жилками), имматурное (растения с двумя листьями срединной формации с 8-12 жилками), взрослое вегетативное (3 (реже 4) листа с 12-20 жилками), генеративное (цветущие растения). 28 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов Таблица 1 [Table 1] Местонахождения изученных ценопопуляций Dactylorhiza cruenta в Республике Коми [Locations of the studied Dactylorhiza cruenta coenopopulations in the Komi Republic] Наименование ценопопуляции [Coenopopula-tion ID] Местонахождение [Locations] Географические координаты [Geographic coordinates] Местообитание [Habitat] ВМР 1 Пойма р. Важелью, заказник «Важелью» [Floodplain of the Vazhel'yu River, Vazhel'yu Reserve] N61°38'59,01" E50°40'14,32" Травяно-осоковосфагновое болото [Herb-Carex sphagnum mire] ВМР 2 Пойма р. Важелью, заказник «Важелью» [Floodplain of the Vazhel'yu River, Vazhel'yu Reserve] N61°39'21,21" E50°39'56,54" Вахтово-гипново-сфагновое болото [Menyanthes hypnumsphagnum mire] ВМР 3 Пойма р. Дырнос [Floodplain of the Dyrnos River] N61°39'23,51" E50°44'45,56" Осоково-вахтово-гипновое болото [Carex-Menyanthes hypnum mire] ВМР 4 Пойма р. Тылаю [Floodplain of the Ty-layu River] N61°35'36,79" E50°37'36,81" Хвощово-вахтовосфагновый разреженный березняк [Equisetum-Menyanthes sphagnum birch forest] СУ Правый берег р. Печора, Печоро-Илыч-ский заповедник [Right bank of the Pechora River, Pechora-Ilych Reserve] N62°04'4,48" E58°29'27,97" Травяно-осоково-гипно-во-сфагновое болото [Herb-Carex hypnumsphagnum mire] Таблица 2 [Table 2] Среднесуточные температуры воздуха в летний период по декадам [Average daily air temperatures in the summer period for decades] Ценопо-пуляция [Coenopop-ulation ID] Год [Year] Ср еднесуточные температуры по месяцам и декадам [Average daily temperatures by months and decades], °С Сумма активных температур [Sum of active temperatures] (>10 °C) 06_I 06_II 06_III 07_I 07_II 07_III 08_I 08_II 08_III ВМР 1-4 2010 11,8 12,5 17,8 19,9 17,9 22,7 24,9 14,0 8,6 1388,8 2011 16,5 11,6 19,8 18,6 19,1 22,5 14,6 13,4 11,0 1414,4 2014 15,5 11,8 13,1 16,2 13,8 13,6 19,4 16,2 12,6 1284,5 2015 15,0 13,8 20,0 12,3 13,9 15,0 14,9 13,3 9,2 1203,0 2016 10,5 17,8 15,6 19,6 19,7 20,3 20,7 19,4 14,5 1548,1 2017 10,6 14,3 12,4 15,8 20,6 18,6 14,9 16,7 16,4 1355,7 2018 7,1 12,9 20,6 18,2 20,7 19,4 15,6 14,8 13,2 1343,7 СУ 2011 17,3 10,3 18,2 15,7 16,1 20,1 13,7 12,9 8,8 1201,8 2012 15,7 16,8 17,5 18,8 20,3 14,7 18,1 12,0 10,9 1420,3 2014 12,8 11,9 15,6 14,2 11,7 12,0 18,7 14,4 12,1 1124,0 2015 14,3 13,2 19,2 10,9 13,5 13,6 13,5 12,7 7,3 1038,6 2016 11,0 17,0 14,6 19,4 19,6 19,0 20,3 19,6 13,6 1514,3 2017 9,6 13,1 13,2 16,6 19,6 18,0 13,4 14,3 15,7 1272,4 2018 6,6 11,0 18,6 18,3 20,0 19,0 13,4 13,1 11,9 1234,9 Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 29 При изучении морфологических особенностей растений в каждой цено-популяции измерено по 30 генеративных особей. При исследовании генеративной сферы с каждого цветущего растения для измерений брали по два цветка из средней части соцветия, их фиксировали с помощью прозрачного скотча на картон, затем сканировали и проводили измерения в программе Gimp 2.8. В последующем данные усредняли и использовали как показатели размеров частей цветка для отдельного растения. В августе подсчитывали количество завязавшихся плодов. Для изучения семян собирали коробочки со зрелыми семенами из средней части соцветия до начала их раскрытия. Семена просматривали при увеличении 4,5× под световым микроскопом МСП-2 (ЛОМО, Россия) и фотографировали цифровой видеокамерой ТС-500 (ЛОМО, Россия). Измерения проводили в программе ToupView (ToupTek, Китай). Анализировали среднюю длину и ширину семени и зародыша, отношение этих показателей друг к другу, объем семени и зародыша, долю воздушного пространства в семени [26, 27] у 40-50 выполненных семян из каждой популяции в каждый год исследований (19 выборок). Всего измерено 780 семян. Для определения качества семян взята смесь семян из коробочек, отобранных с разных растений в пределах одной популяции (не менее 600 семян с каждой популяции). Всего определено качество у 11,5 тыс. семян. Семена просматривали под микроскопом, неполноценными считали семена без нормально развитого зародыша. Подсчет числа семян в коробочках проведен с применением разработанной нами оригинальной методики абсолютного учета количества семян средствами программного пакета ImageJ 1.5 [28, 29] на сканированном материале в автоматическом режиме (алгоритм Find Maxima) с ручной корректировкой. Для каждой ценопопуляции подсчитаны семена в пяти коробочках из средней части соцветия. Проведен учет следующих показателей: условно-потенциальная семенная продуктивность (CPSP) [16]; условно-реальная семенная продуктивность (CRSP) [30]; реальная семенная продуктивность (RSP) [31] и урожай семян [32]. Расчёт проведен по следующим формулам: CPSP = число семян в коробочке × число цветков на растении (среднее для ценопопуляции); CRSP = (число семян в коробочке × число цветков на растении (среднее для ценопопуляции) × процент плодозавязываемости ценопопуляции)/100; RSP = (число полноценных семян в коробочке × число цветков на растении (среднее для ценопопуляции) × процент плодозавязываемости цено-популяции)/100; Урожай семян (SY) = RSP особи × плотность генеративных растений. Данные обработаны вариационно-статистическими методами с использованием пакета Microsoft Office Excel 2010, статистические расчеты выполнены с помощью среды R (вер. 3.3.2). Данные в тексте и таблицах приведены в виде средней арифметической со стандартным отклонением (M ± SD), а также минимальное (min) и максимальное (max) значение. Проверка на 30 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов нормальность распределения выборок значений морфометрических параме-трое проведена с помощью W-теста Шапиро - Уилка. Поскольку в результате проверки у некоторых выборок выявлены отклонения от нормального распределения, для их сравнения использовали две группы методов: t-критерий Стьюдента для выборок с нормальным распределением и U-критерий Манна - Уитни для данных с отклонениями от нормального распределения. В данном исследовании мы сравниваем наши результаты с литературными данными, посвященными, в основном, D. i«car«ata s. l., так как в большинстве работ D. crue«ta рассматривается не отдельно, а в составе данного комплекса. Результаты исследования В результате проведенных исследований выявлено, что на одно расте -ние D. crue«ta в Республике Коми приходится в среднем 23,48±7,87 цветка, минимально - 8, максимально 53. Данный показатель варьирует по ареалу вида. Так, для Московской области приводится 13-26 (до 74) цветков, для Вологодской - в среднем 17,3 шт. [19], для Чехии - 31,3 [33], для Центральной Европы - 33,6 [15]. Морфометрические особенности D. crue«ta изучали в разных частях региона (табл. 3). Установлено, что на Северном Урале, по сравнению с Вычегодско-Мезенской равниной, растения достоверно меньшей высоты, с меньшим количеством цветков в соцветии и более мелкой губой цветка, но с более длинным шпорцем и прицветником. Длины лепестков цветка не отличались между разными участками региона. Таблица 3 [Table 3] Морфометрические параметры генеративных особей Dactylorhiza cruenta в разных частях Республики Коми [Morphometric parameters of Dactylorhiza cruenta generative individuals in different parts of the Komi Republic] (M ± SD) Признак [Parameter] Вычегодско- Мезенская равнина [Vychegda-Mezen Plain] n=360 Северный Урал [Northern Urals] n=180 Высота растения, см [Plant height, cm] 37,33±7,08 35,36±5,25** Длина соцветия, см [Length of inflorescence, cm] 6,03±1,76 4,89±1,21** Число цветков, шт. [Number of flowers, pcs.] 25,28±7,92 19,90±6,43** Плотность соцветия [Inflorescence density] 4,26±0,94 4,08±1,01* Длина губы, мм [Length of the lip, mm] 7,03±0,57 6,45±0,64** Длина верхнего лепестка наружного круга околоцветника, мм [Length of the upper petal of the outer circle of the perianth, mm] 7,74±0,57 7,55±0,69 Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 31 Окончание табл. 3 [Table 3 (end)] Признак [Parameter] Вычегодско- Мезенская равнина [Vychegda-Mezen Plain] n=360 Северный Урал [Northern Urals] n=180 Длина нижнего лепестка наружного круга околоцветника, мм [Length of the lower petal of the outer circle of the perianth, mm] 8,31±0,63 8,16±0,77 Длина шпорца, мм [Length of the spur, mm] 6,20±0,74 7,21±0,59** Ширина шпорца, мм [Width of the spur, mm] 2,34±0,29 2,40±0,30** Ширина губы, мм [Width of the lip, mm] 7,25±0,71 6,55±0,99** Длина прицветника, мм [Length of the bract, mm] 19,53±3,25 21,31±2,29** Длина завязи, мм [Length of the ovary, mm] 11,27±1,44 10,71±1,02 Примечание [Note]. *p < 0,05; **p < 0,01. Плод D. cruenta - коробочка, раскрывающаяся продольными щелями, с многочисленными мельчайшими пылевидными семенами. Ее длина в Республике Коми - 14,0±1,32 (10,0-17,5) мм, ширина - 4,3±0,69 (2,5-6,2) мм. Размеры плодов не зависят от нахождения в разных частях региона, больше изменяются по годам (табл. 4). Таблица 4 [Table 4] Характеристика плодов Dactylorhiza cruenta в Республике Коми [Dactylorhiza cruenta fruit characteristics in the Komi Republic] ((M ± SD) (min-max)) Ценопопуляция [Coenopopulation ID] Год [Year] Длина коробочки, мм [Length of the fruit, mm] Ширина коробочки, мм [Width of the fruit, mm] ВМР 1 2011 13,3±1,68 (10,0-17,2) 4,0±0,64 (2,8-5,4) 2015 13,7±1,25 (10,4-16,2) 4,2±0,55 (3,0-5,2) 2016 14,7±0,92 (13,1-16,8) 4,4±0,47 (3,6-5,2) 2017 14,0±0,78 (12,1-15,0) 4,3±0,61 (3,4-5,2) 2018 13,7±1,22 (11,8-16,7) 4,1±0,44 (3,3-5,0) ВМР 2 2015 14,0±0,78 (12,0-15,2) 4,5±0,49 (3,9-5,5) ВМР 3 2011 14,1±1,42 (11,6-17,0) 4,3±0,63 (2,9-5,4) ВМР 4 2014 13,5±1,29 (11,5-15,8) 4,1±0,68 (2,6-5,4) 2017 14,8±1,14 (12,6-16,5) 4,7±0,53 (3,8-5,9) СУ 2011 15,6±1,06 (14,3-17,5) 4,0±0,57 (3,3-5,7) 2012 14,2±1,12 (12,0-16,5) 5,1±0,50 (4,2-6,2) 2014 13,4±1,25 (10,8-15,3) 3,9±0,54 (3,1-4,8) 2015 14,2±1,08 (12,2-15,9) 3,6±0,46 (2,5-5,0) 2016 14,6±1,07 (12,3-16,5) 4,8±0,58 (3,8-5,9) 2017 13,1±1,14 (11,0-14,9) 3,6±0,51 (3,0-4,7) 2018 13,4±0,67 (12,0-14,6) 4,3±0,16 (3,4-5,3) Процент плодообразования D. cruenta варьирует в изученных нами це-нопопуляциях от 15,8 до 91% (рис. 2), составляя в среднем 59%. В пределах региона в более благоприятных условиях на Вычегодско-Мезенской равни- 32 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов не эффективность опыления в целом выше (68,1%), чем на Северном Урале (45,7%). Процент плодообразования не связан с количеством цветков в соцветии (r=0,2). Минимальный показатель отмечен в ценопопуляции СУ в 2011 г., когда зафиксированы самые низкие температуры второй декады июня (период цветения D. cruenta в регионе) (см. табл. 2). Рис. 2. Плодозавязываемость Dactylorhiza cruenta в Республике Коми. По оси абсцисс - исследованные ценопопуляции; по оси ординат - плодозавязываемость, % [Fig. 2. Fruit set of Dactylorhiza cruenta in the Komi Republic. On the X-axis - Studied coenopopulations; on the Y-axis - Fruit set, %] Семена D. cruenta светло-коричневого цвета. По классификации семян R.L. Dressler [34] их относит к Orchis-типу. Л.В. Аверьянов [35] выделяет их в особый Dactylorhiza-incamata-τwn, который отличают концентрические, желобчатые или аркообразные утолщения на периклинальных клеточных стенках. Зрелые семена состоят из прозрачной тесты и недифференцированного зародыша (рис. 3). Их длина в регионе составляет 0,57±0,07 (0,37-0,84) мм, ширина - 0,18±0,03 (0,09-0,28) мм. Индекс семени - 3,3. В Мурманской области семена этого вида такой же длины, но более широкие (0,57×0,30 мм) и округлые (индекс семени 1,92) [36]. Т.Н. Виноградова с соавт. [37], изучавшие изменчивость семян этого вида, приводят следующие их размеры: длина семян варьирует от 0,56 (Москва) до 0,59-0,60 мм (Свердловская обл., Мордовия, Санкт-Петербург), ширина составляет 0,23-0,24 мм. По данным Т.В. Никишиной с соавт. [38], длина семян данного вида - 0,78 мм. В Европе размеры семян - 0,65-0,75×0,2-0,3 [39] и 0,56-0,73×0,19-0,26 мм [36]. Размеры зародышей семян D. cruenta в регионе составляют 0,16±0,02 Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 33 (0,11-0,22)×0,10±0,01 (0,06-0,22) мм. В Европе и Мурманской области зародыш семян этого вида несколько крупнее - 0,18-0,23×0,12-0,16 и 0,18×0,14 мм соответственно [36]. Т.В. Никишина с соавт. [38] приводят длину зародыша 0,21 мм. Таким образом, размеры семян и зародышей D. cruenta в Республике Коми оказались несколько мельче, чем в более южных частях ареала. Рис. 3. Семена Dactylorhiza cruenta из разных частей Республики Коми: a - Вычегодско-Мезенская равнина; b - Северный Урал; c - неполноценные семена (фото Д.В. Кириллова) [Fig. 3. Dactylorhiza cruenta seeds in different parts of the Komi Republic: a - Vychegda-Mezen Plain; b - Northern Urals; c - Defective seeds. Photo by Dmitry Kirillov] В табл. 5 приведены морфометрические параметры семян и зародышей D. cruenta из разных ценопопуляций региона. Менее изменчивы семена растений с Вычегодско-Мезенской равнины, на Северном Урале они более вариабельны по размерам. Размеры зародышей семян в регионе - более изменчивый признак, чем размер самих семян (семенной оболочки). Самый крупный объем зародыша отмечен на Северном Урале в 2016 г. Этот вегетационный период отличался самой теплой погодой, сумма активных температур (>10°С) на данной территории была выше среднемноголетней за последние пять лет и составила 1 548° (см. табл. 2). В семенах содержится 82% (от 76 до 88%) пустого воздушного пространства. Доля неполноценных семян в популяциях D. cruenta варьирует от 1,9 до 59,5% (см. табл. 5), составляя в среднем 10%. Максимальное число семян без зародышей отмечено в ценопопуляции СУ в 2011 г. (59,5%), тогда же зафиксирована и минимальная плодозавязываемость (15,8%). Этот вегетационный период на Северном Урале характеризовался самой низкой температурой второй декады июня (время наступления фенофазы цветения вида). В табл. 6 приведены обобщенные данные по семенам на двух участках региона. На Северном Урале семена крупнее, в них большая доля пустого воздушного пространства. Кроме того, здесь отмечено больше неполноценных семян. 34 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов Таблица 5 [Table 5] Морфометрическая характеристика семян Dactylorhiza cruenta в Республике Коми [Morphometric characteristics of Dactylorhiza cruenta seeds in the Komi Republic] (M ± SD) Ценопопуля-ция [Coeno-population ID] Год [Year] Семя [Seed] Доля неполноценных семян, % [Percentage of defective seeds] Длина, мм [Length, mm] Шири на, мм [Width, mm] Индекс семени [Seed index] Объем [Volume], ×10-3 mm3 ВМР 1 2010 0,55±0,062 0,17±0,025 3,25 4,27 2,6 2011 0,56±0,059 0,18±0,024 3,21 4,53 9,7 2015 0,55±0,059 0,17±0,027 3,25 4,33 3,5 2016 0,56±0,059 0,17±0,023 3,29 4,45 11,5 2017 0,54±0,053 0,16±0,029* 3,44 3,74 2,8 2018 0,55±0,057 0,18±0,024* 3,17* 4,48 6,5 ВМР 2 2015 0,60±0,076** 0,19±0,030* 3,19 5,77 4,8 ВМР 3 2010 0,63±0,085 0,17±0,026** 3,76** 4,94 17,6 2011 0,58±0,051** 0,17±0,021 3,58 4,17 2,0 ВМР 4 2014 0,59±0,083 0,16±0,031 3,74 4,06 7,1 2016 0,57±0,080 0,17±0,024* 3,29** 4,59 13,1 2017 0,54±0,056 0,17±0,019 3,17 4,22 1,9 СУ 2011 0,52±0,056 0,20±0,031** 2,64** 5,63 59,5 2012 0,60±0,074** 0,19±0,029 3,26** 5,65 15,5 2014 0,56±0,071** 0,20±0,029 2,95* 5,58 16,6 2015 0,60±0,054** 0,19±0,021 3,24* 5,67 4,4 2016 0,56±0,085** 0,18±0,030 3,19 4,76 3,9 2017 0,60±0,050** 0,20±0,028* 3,14 6,01 3,2 2018 0,62±0,082 0,20±0,027 3,18 6,24 2,6 Ценопопуля-ция [Coeno-population ID] Год [Year] Зародыш [Embryo] Доля пустого воздушного пространства в семени, % [Percentage of empty air space in the seed] Длина, мм [Length, mm] Шири на, мм [Width, mm] Индекс зародыша [Embryo index] Объем [Volume], ×10-3 mm3 ВМР 1 2010 0,16±0,014 0,09±0,011 1,66 0,74 82,73 2011 0,16±0,014 0,10±0,010 1,68 0,78 82,68 2015 0,17±0,012** 0,10±0,120 1,72 0,86 80,00 2016 0,16±0,016** 0,10±0,012 1,61** 0,89 79,90 2017 0,16±0,010 0,10±0,011 1,61 0,85 77,20 2018 0,16±0,014 0,10±0,022 1,56 0,90 79,84 ВМР 2 2015 0,17±0,015** 0,11±0,009* 1,59 1,02 82,30 ВМР 3 2010 0,16±0,012** 0,09±0,011** 1,71** 0,75 84,77 2011 0,15±0,019** 0,09±0,012* 1,71 0,61 85,40 ВМР 4 2014 0,18±0,017** 0,10±0,012** 1,84** 0,89 78,10 2016 0,16±0,011** 0,10±0,011 1,56** 0,88 80,80 2017 0,17±0,018* 0,10±0,014 1,66* 0,91 78,50 СУ 2011 0,16±0,021* 0,10±0,011 1,61 0,77 86,30 2012 0,17±0,014** 0,11±0,011** 1,58 1,04 81,70 2014 0,16±0,019** 0,09±0,015** 1,76** 0,68 87,80 2015 0,16±0,018 0,11±0,013** 1,57** 0,98 82,70 2016 0,17±0,016 0,12±0,012** 1,46* 1,16 75,90 2017 0,15±0,011** 0,09±0,012** 1,60** 0,70 88,40 2018 0,16±0,016** 0,11±0,015** _ 0,93 85,02 Примечание [Note]. *p < 0,05; **p < 0,01. Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 35 Таблица 6 [Table 6] Характеристика семян Dactylorhiza cruenta с разных частей Республики Коми [Characteristics of Dactylorhiza cruenta seeds in different parts of the Komi Republic] ((M-±SD>) and (min-max)) Признак [Parameter] Вычегодско-Мезенская равнина [Vychegda-Mezen Plain] Северный Урал [Northern Urals] Длина семени, мм [Length of the seed, mm] 0,57±0,07 (0,37-0,84) 0,58±0,07 (0,39-0,80)* Ширина семени, мм [Width of the seed, mm] 0,17±0,03 (0,09-0,26) 0,19±0,03 (0,12-0,28) ** Длина зарод^іша, мм [Length of the embryo, mm] 0,16±0,02 (0,11-0,22) 0,16±0,02 (0,11-0,21) Ширина зародыша, мм [Width of the embryo, mm] 0,099±0,01 (0,06-0,22) 0,103±0,01 (0,07-0,14)** Индекс семени [Seed index] 3,37±0,66 (1,78-6,03) 3,09±0,04 (1,74-5,25) ** Индекс зарод^іша [Embryo index] 1,66±0,21 (082-257) 1,59±0,21 (1,0±2,28) ** Объем семени [Volume of the seed], ×10-3 мм3 4,44 5,65** Объем зарод^іша [Volume of the embryo], ×10-3 мм3 0,84 0,89* Доля пустого воздушного пространства в семени [Percentage of empty air space in the seed], % 81,12 84,30* Доля неиолноценных семян, % [Percentage of defective seeds] 6,9 15,1** Примечание [Note]. *p < 0,05; **p < 0,01. Коробочка D. crue«ta в Республике Коми содержит в среднем 9 765±278 семян. В более южных частях ареала вида количество семян в коробочке этого вида меньше: 7 076 шт. - в Центральной Европе [15], 7 142 шт. - в Тверской области [40], 7 270 шт. - в Крыму [41], 4 112 шт. - на Южном Урале [42]. Данный показатель в регионе изменяется в зависимости от местообитания и года исследования (табл. 7). Минимальное среднее количество семян в коробочке (7 914 шт.) отмечено в ценопопуляции с Северного Урала в 2011 г., когда зафиксированы самые низкие температуры второй декады июня, а максимальное количество семян (11 494 шт.) - в 2016 г., который отличался наибольшей суммой активных температур (>10°С) вегетационного периода (см. табл. 2). Число полноценных семян в коробочке составило 8 795 шт. В Тверской области этот показатель ниже - 7 128 семян [40]. Условно-реальная семенная продуктивность (число семян на генеративный побег) составляет 141 960 шт. В Центральной Европе этот показатель несколько выше - 178 710 шт. [15] за счет большего числа цветков в соцветии и высокой плодозавязываемости. В Мурманской области на один генеративный побег приходится 45 891 семя [16]. Реальная семенная продуктивность генеративного побега (с учетом того, что часть семян в плоде неполноценная) составила 131 300 семян. По региону этот показатель варьирует от 62 36 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов до 192 тыс. семян (см. табл. 7). На Южном Урале реальная семенная продуктивность генеративного растения - 69 930 шт. [42]. Таблица 7 [Table 7] Семенная продуктивность Dactylorhiza cruenta в Республике Коми [Seed productivity of Dactylorhiza cruenta in the Komi Republic] ЦП [CP ID] Год [Year] Число сем в плоде, ш [Number of s in one fruit, ян т. eeds pcs] Число полноценных семян в плоде, шт. [NSE, pcs.] CPSP особи, шт. [CPSP, pcs.] CRSP особи, шт. [CRSP, pcs.] RSP особи шт. [RSP, psc.] Урожай семян в ЦП, шт./м2 [Seed Yield, pcs./m2] средн. [mean] min max ВМР 1 2010 8200 7532 8815 7987 196800 128707 125361 71456 2011 9259 8082 10411 8361 222216 149551 135045 39163 2015 9270 6386 14424 8946 203940 185585 179090 37609 2016 11494 9935 12495 10172 241374 178375 157862 23679 2017 9921 7731 13897 9643 218262 138815 134928 41828 2018 10627 9739 13246 9936 201913 126196 117993 44837 ВМР 2 2015 7994 6035 11102 7610 167874 89645 85342 51205 ВМР 3 2010 10135 8039 12769 8351 243240 181944 149921 140926 2011 10354 7467 13650 10147 300266 195773 191858 209125 ВМР 4 2014 10193 7212 13312 9469 275211 192372 178714 58976 2017 10853 8251 12955 10647 282178 176643 173287 - СУ 2011 7914 5079 11186 3205 237420 37512 15193 5773 2017 10187 6887 11837 9861 264862 64361 62302 - Примечание. CPSP - условно-потенциальная семенная продуктивность; CRSP - условнореальная семенная продуктивность; RSP - реальная семенная продуктивность. [Note. NSE - Average number of seeds with embryo in the fruit; CPSP - Conditionally potential seed productivity; CRSP - Conditionally real seed productivity; RSP - Real seed productivity; “-” No data]. Урожай семян составил 5,8-209,1 тыс. семян на 1 м2. Максимальное количество семян на квадратный метр приходится на ценопопуляцию ВМР 3 (см. табл. 7), где отмечена наибольшая плотность генеративных растений на 1 м2 (0,94-1,09 экз.), тогда как в других ценопопуляциях их плотность составила 0,15-0,60 экз. на 1 м2. Минимальный урожай семян зарегистрирован для Северного Урала. Образуется огромное число семян, но прорастает лишь небольшая их доля. Основным показателем семенного возобновления является количество появившихся молодых (ювенильных) растений. Во всех изученных нами це-нопопуляциях в регионе были отмечены ювенильные особи. Их доля варьировала от 6 до 32%. В ценопопуляциях ВМР 1 и ВМР 2 ведутся мониторинговые исследования на постоянных площадках. На рис. 4 приведена доля ювенильных особей в разные года исследования. Она максимальна в 2016 и 2011 гг., когда отмечены максимальные суммы активных температур (>10°С) (см. табл. 2). Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 37 Рис. 4. Динамика доли ювенильных особей на постоянных площадках в ценопопуляциях ВМР 1 и ВМР 2 за период исследований. По оси абсцисс -изученные ценопопуляции по годам; по оси ординат - доля ювенильных особей, % [Fig. 4. The proportion of juvenile individuals in the coenopopulations VMP 1 and VMP 2 over the study period. On the X-axis - Studied coenopopulations by different years; on the Y-axis - Percentage of juvenile individuals, %] Обсуждение результатов исследования Семейство Орхидные содержит самое большое количество видов, имеющих обманную стратегию опыления [43, 44]. Такие виды часто сильно ограничены опылителями [45, 46], поскольку опыляющие их насекомые обладают способностью к ассоциативному обучению, что позволяет им избегать повторных посещений цветов, не приносящих выгоды [47]. Считается, что ограничение опылителями может способствовать отбору цветочных признаков, которые повышают привлекательность для опылителей и эффективность опыления [48-50]. Шмели отдают предпочтение растениям с более крупными соцветиями [51], однако большие соцветия могут истощать ресурсы особей и приводить к их дефициту в последующие годы. Наши исследования показали, что в пределах Республики Коми в более северных ценопопуляциях образуется достоверно меньшее количество цветков, чем на юге региона. Вероятно, образование небольшого, но устойчивого соцветия оптимально в менее благоприятных условиях. Размеры лепестков цветка D. cruenta в разных частях Республики Коми остаются одинаковыми. На Северном Урале цветки отличаются меньшими размерами губы и более крупным шпорцем (см. табл. 3), по-видимому, это приспособление к определенным видам опылителей, обитающим в разных частях региона. 38 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов В качестве метода количественной оценки репродуктивного успеха орхидных часто используют такой показатель, как плодозавязываемость («fruit set») - доля цветков, образующих плоды [45, 33]. Репродуктивный успех вида в регионе не связан с количеством цветков в соцветии. Успешность опыления зависит от погодных условий во время цветения вида и локальных условий в конкретном фитоценозе. Семена D. cruenta в регионе - очень маленькие (0,57×0,18 мм), большую их часть (82%) занимает пустое воздушное пространство. Малые размеры и наличие пустого воздушного пространства позволяют семенам распространяться на большие расстояния с помощью ветра. Объем семени и зародыша D. cruenta на Севере меньше, чем в более южных частях ареала вида. По региону больше изменяется размер зародыша, чем семенной оболочки. На Северном Урале все признаки более вариабельны, чем в более благоприятных условиях на Вычегодско-Мезенской равнине. Некоторые исследователи [41, 15] связывают репродуктивный успех орхидных и с числом семян. Данные о количестве семян в одном плоде или особи могут предоставить дополнительную информацию о репродуктивном успехе, так как большое количество семян, произведенных плодами, может компенсировать низкую эффективность опыления и обеспечить сохранение популяции [52]. Коробочка D. cruenta в регионе содержит в среднем 9,7 тыс. семян. Их число меняется (от 7,9 до 11,5 тыс. шт.) в зависимости от погодных условий вегетационного периода. Семенная продуктивность плода D. cru-enta на северном пределе распространения выше, чем в более южных областях. Однако часть сформировавшихся семян к моменту диссеминации из-за отсутствия или недоразвития зародыша могут быть нежизнеспособными (см. рис. 3, с). Неполноценность семян орхидных связывают с недостаточностью опыления, нехваткой ресурсов, повреждением фитофагами и болезнями и аномалиями в строении и развитии зародыша [53]. В наших исследованиях от 1,5 до 59,5% семян оказались неполноценными (табл. 5). Большее их количество отмечено в более суровых условиях Северного Урала и при низких температурах. Компромисс между размером и количеством семян повсеместен среди растений и может рассматриваться как неизбежное ограничение, обусловленное тем, что растения имеют ограниченное количество ресурсов, доступных для размножения [54]. Существуют две основные эволюционные теории. Так, многочисленные исследования иллюстрируют, что более крупные семена имеют преимущество в условиях нехватки ресурсов или при восстановлении после нападений травоядных или патогенных микроорганизмов [55, 56]. Однако их образование связано с затратами, которые компенсируются уменьшением их количества. С другой стороны, наличие большого количества семян способствует рассеиванию [57] и увеличивает вероятность достижения семенами подходящих местообитаний для прорастания и пополнения. Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) 39 Наши исследования показали, что в Республике Коми D. crue«ta образует большее количество семян в коробочке, чем в более южных частях ареала вида, при этом объем его семян и зародышей меньше, чем в центре ареала. Можно предположить, что на северном пределе ареала, где существуют ограничения репродуктивного процесса, у D. crue«ta имеется дополнительное приспособление для максимальной реализации семенного возобновления (единственного у этого вида) - увеличение числа семян в коробочке при уменьшении их размеров. Вероятно, это общая стратегия Орхидных для компенсации проблем с семенным возобновлением. Так, увеличение числа семян в коробочке отмечено у безнектарных видов орхидей для компенсации более низкой эффективности опыления по сравнению с нектароносными Орхидными [15], у некоторых тропических орхидей, характеризующихся очень низкой плодозавязываемостью [45], а также зафиксировано для нектароносной Plata«thera bifolia (L.) Rich. на северном пределе распространения [29]. У орхидных успешное прорастание и появление фотосинтезирующих проростков являются решающими этапами жизненной истории, поскольку семена орхидей необычайно малы и имеют недифференцированный зародыш, содержащий минимальные запасы питательных веществ. При прорастании орхидеи полностью зависят от взаимодействия с микоризой совместимого микобионта, которая колонизирует семена и обеспечивает все питательные вещества, необходимые для развития проростков [58]. Мелкие размеры, летучесть и большое количество семян D. crue«ta увеличивают их шанс попасть в подходящие условия. Для видов рода Dactylorhiza характерны «волны возобновления» - значительные колебания численности ювенильных растений в популяциях [59], причиной которых является чередование благоприятных и неблагоприятных периодов для выживания протокормов в почве. Для D. crue«ta в регионе периоды «волн возобновления» совпадают с вегетационными периодами, на которые приходятся максимальные суммы активных температур (>10°С). Итогом репродукции является новое поколение растений, и в этом смысле главным и конечным индикатором репродуктивного успеха растений на уровне популяций является численность молодых растений [60]. Присутствие ювенильных особей во всех изученных нами ценопопуляциях D. cru-e«ta в разные годы исследования свидетельствует об успешном семенном возобновлении этого вида на северном пределе ареала. Заключение Исследования разных аспектов репродуктивной биологии Dactylorhiza i«car«ata subsp. crue«ta, проведенные в 2000-2018 гг. на территории Республики Коми, где проходит северная граница распространения этого вида, позволили выявить некоторые особенности. Установлено, что на репро- 40 И.А. Кириллова, Д.В. Кириллов дуктивные характеристики вида влияют температура второй декады июня (время цветения вида), а также сумма активных температур (>10°С) текущего вегетационного периода. Выявлено, что на северном пределе распространения, где присутствуют ограничения в репродуктивном процессе, у D. cruenta существует дополнительное приспособление для максимальной реализации семенного возобновления - увеличение числа семян в коробочке при общем уменьшении их размеров, что увеличивает шанс семян достигнуть подходящих условий (мест) для прорастания. Присутствие достаточного количества ювенильных растений в популяциях вида в регионе указывает на благоприятные условия для семенного возобновления этого вида. Авторы выражают благодарность в.н.с., канд. биол. наук А.В. Бобрецову (Печоро-Илычский заповедник) за помощь в сборе материала.

Ключевые слова

орхидные, морфометрия семян, качество семян, плодозавязываемость, семенная продуктивность, Orchidaceae, morphometry of orchid seeds, seed quality, fruit set, seed productivity

Авторы

ФИООрганизацияДополнительноE-mail
Кириллова Ирина АнатольевнаКоми научный центр Уральского отделения РАНканд. биол. наук, н.с. отдела флоры и растительности Севера, Институт биологииkirillova_orchid@mail.ru
Кириллов Дмитрий ВалерьевичКоми научный центр Уральского отделения РАНканд. биол. наук, н.с. отдела флоры и растительности Севера, Институт биологииkirdimka@mail.ru
Всего: 2

Ссылки

Chase M.W., Cameron K.M., Freudenstein J.V., Pridgeon A.M., Salazar G., Van den Berg C., Schuiteman A. An updated classification of Orchidaceae // Botanical Journal of the Linnean Society. 2015. Vol. 177. PP. 151-174. doi: 10.1111∕boj.12234
Willis K.J. State of the world's plants. Report. London (UK): Royal Botanic Gardens, Kew 2017 [Electronic resource]. Available at: https://stateoftheworldsplants.com/2017/report/ SOTWP_2017.pdf (access: 20.01.2019)
Swarts N.D., Dixon K.W. Terrestrial orchid conservation in the age of extinction // Annals of botany. 2009. Vol. 104, № 3. РР. 543-556. doi: 10.1093/aob/mcp025
Rasmussen H.N. Terrestrial orchids: from seed to mycotrophic plant. Cambridge : Cambridge University Press, 1995. 444 р
Micheneau C., Johnson S.D., Fay M.F. Orchid pollination: from Darwin to the present day // Botanical Journal of the Linnean Society. 2009. Vol. 161, № 1. РР. 1-19. doi: 10.1111/j.1095-8339.2009.00995.x
Fay M.F., Pailler T., Dixon K.W. Orchid conservation: making the links // Annals of Botany. 2015. Vol. 116. PP. 377-379. doi: 10.1093∕aob∕mcv142
Gale S.W., Fischer G.A., Cribb P.J., Fay M.F. Orchid conservation: bridging the gap between science and practice ∕∕ Botanical Journal of the Linnenian Society. 2018. Vol. 186. РР. 425-434. doi: 10.1093∕botlinnean∕boy003
Kull T., Hutchings M.J. A comparative analysis of decline in the distribution ranges of orchid species in Estonia and the United Kingdom ∕∕ Biological Conservation. 2006. Vol. 129. РР. 31-39. doi: 10.1016∕j.biocon.2005.09.046
Ghorbani A., Gravendeel B., Naghibi F., de Boer H. Wild orchid tuber collection in Iran: a wake-up call for conservation ∕∕ Biodiversity and conservation. 2014. Vol. 23, № 11. РР. 2749-2760. doi: 10.1007∕s10531-014-0746-y
Liu Q., Chen J., Corlett R.T., Fan X., Yu D., Yang H., Gao J. Orchid conservation in the biodiversity hotspot of southwestern China ∕∕ Conservation Biology. 2015. Vol. 29, № 6. РР. 1563-1572. doi: 10.1111∕cobi.12584
Fay M.F. Orchid conservation: how can we meet the challenges in the twenty-first century? ∕∕ Botanical studies. 2018. Vol. 59, № 1. РР. 16. doi: 10.1186∕s40529-018-0232-z
Блинова И.В. Особенности опыления орхидных в северных широтах ∕∕ Бюллетень МОИП. Отдел биологический. 2008. Т. 113, №1. С. 39-47.
Proctor H.C., Harder L.D. Pollen load, capsule weight, and seed production in three orchid species // Canadian Journal of Botany. 1994. Vol. 72, № 2. РР. 249-255. doi: 10.1139/b94-033
Arditti J., Ghani A.K.A. Numerical and physical properties of orchid seeds and their biological implications // New Phytologist. 2000. Vol. 145. РР. 367-421. doi: 10.1111/nph.12500
Sonkoly J.E., Vojtko A., Torok P., Illyes Z., Sramko G., Tokolyi J., Molnar VA. Higher seed number compensates for lower fruit-set of deceptive orchids // Journal of Ecology. 2016. Vol. 104. РР. 343-351. doi: 10.1111/1365-2745.12511
Блинова И.В. Оценка репродуктивного успеха орхидных за Полярным кругом // Вестник Тверского государственного университета. Серия: Биология и экология. 2009. Вып. 12. С. 76-83.
Vallius E., Salonen V., Kull T. Pollen flow and post-pollination barriers in two varieties of Dactylorhiza incarnata s. l. (Orchidaceae) // Plant systematics and evolution. 2008. Vol. 274, № 3-4. РР. 171-178. doi: 10.1007/s00606-008-0045-8
Hedren M., Nordstrom S. Polymorphic populations of Dactylorhiza incarnata s. l. (Orchidaceae) on the Baltic island of Gotland: morphology, habitat preference and genetic differentiation // Annals of Botany. 2009. Vol. 104. PP 527-542. doi: 10.1093∕aob∕mcp102
Вахрамеева М.Г., Варлыгина Т.И., Татаренко И.В. Орхидные России (биология, экология и охрана). М. : Товарищество научных изданий КМК, 2014. 437 с.
Kull T., Selgis U., Pecina M.V., Metsare M., Ilves A., Tali K., Shefferson R.P. Factors influencing IUCN threat levels to orchids across Europe on the basis of national red lists // Ecology and Evolution. 2016. Vol. 6, № 17. РР. 6245-6265. doi: 10.1002/ece3.2363
Кириллова И.А., Кириллов Д.В., Шадрин Д.М. Морфологический и молекулярногенетический подходы к изучению рода Dactylorhiza в Республике Коми // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2018. № 43. C. 44-65. doi: 10.17223/19988591/43/3
Lammi A., Kuitunen M. Deceptive pollination of Dactylorhiza incarnata: an experimental test of the magnet species hypothesis // Oecologia. 1995. Vol. 101, № 4. РР. 500-503. doi: 10.1007/BF00329430
Nilsson L.A. Pollination ecology and evolutionary process in six species of orchids // Abstracts of Uppsala Dissertations from the Faculty of Science and Technology. 1981. Vol. 593. РР. 1-40.
Mattila E., Kuitunen M.T. Nutrient versus pollination limitation in Platanthera bifolia and Dactylorhiza incarnata (Orchidaceae) // Oikos. 2000. Vol. 89, № 2. РР. 360-366. doi: 10.1034/j.1600-0706.2000.890217.x
Кириллова И.А. Dactylorhiza cruenta (O. F. Muell) Soo (Orchidaceae) в Республике Коми // Актуальные проблемы биологии и экологии : материалы XVIII Всероссийской молодежной научной конференции. Сыктывкар, 2011. С. 30-32.
Arditti J., Michaud J.D., Healey P.L. Morphometry of orchid seeds. 1. Paphiopedilum and native California and related species of Calypso, Cephalanthera, Corallorhiza and Epipactis // American Journal of Botany. 1979. Vol. 66, № 10. PP 1128-1137. doi: 10.1002/ j.1537-2197.1979.tb06332.x
Healey P.L., Michaud J.D., Arditti J. Morphometry of Orchid Seeds. III. Native Claifornia and related species of Goodyera, Piperia, Platanthera and Spiranthes // American Journal of Botany. 1980. Vol. 67, № 4. PP. 508-518. doi: 10.1002/j.1537-2197.1980.tb07678.x
Kirillova I.A., Kirillov D.V. Reproduction biology of Gymnadenia conopsea (L.) R.Br. (Orchidaceae) on its northern distribution border // Contemporary problems of ecology. 2015. Vol. 8, № 4. PP. 512-522. doi: 10.1134/S1995425515040095
Кириллова И.А., Кириллов Д.В. Репродуктивная биология Platanthera bifolia (L.) Rich. (Orchidaceae) на северной границе ареала (Республика Коми) // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2017. № 38. C. 68-88. doi: 10.17223/19988591/38/4
Ходачек Е.А. Семенная продуктивность арктических растений в фитоценозах Западного Таймыра // Ботанический журнал. 1970. Т. 55, № 7. С. 995-1009.
Вайнагий И.В. О методике изучения семенной продуктивности растений // Ботанический журнал. 1974. Т. 59, № 6. С. 826-831.
Работнов Т.А. Методы изучения семенного размножения травянистых растений в сообществах // Полевая геоботаника. М.; Л. : Изд-во Академии наук СССР, 1960. Т. II. С. 20-40.
Kindlmann P., Jersakova J. Effect of floral display on reproductive success in terrestrial orchids // Folia Geobotanica. 2006. Vol. 41, № 1. РР. 47-60. doi: 10.1007/BF02805261
Dressler R.L. Phylogeny and classification of the orchid family. Cambridge : Cambridge University Press, 1993. 314 р.
Averyanov L.V. A review of the genus Dactylorhiza // Orchid biology. Reviews and perspectives. 1990. Vol. 5. РР. 159-206.
Gamarra R., Galan P, Pedersen H.A., Ortunez E., Sanz Е. Seed micromorphology in Dactylorhiza Necker ex Nevski (Orchidaceae) and allied genera // Turkish Journal of Botany. 2015. Vol. 39, № 2. РР. 298-309. doi: 10.3906/bot-1401-66
Виноградова Т.Н., Пегова А.Н., Осипьянц А.И., Пугачева П.В., Савченко А.С. Потенциальная всхожесть, индивидуальная и географическая изменчивость семян пальчатокоренника мясо-красного - Dactylorhiza incarnata (L.) Soo // Биологический вестник Харьковского нац. университета. 2003. Т. 7, № 1. С. 64-66.
Никишина Т.В., Попов А.С., Вахрамеева М.Г., Варлыгина Т.И., Широков А.И., Коломейцева Г.Л. Криоконсервация семян орхидей // Вестник Тверского государственного университета. Серия: Биология и экология. 2007. № 8 (36). С. 38-43.
V. Bojnanský, A. Fargašová Atlas of seeds and fruits of Central and East-European flora: the Carpathian Mountains region. Springer Science & Business Media, 2007. 1046 р.
Хомутовский М.И. Эффективность опыления некоторых видов орхидных Валдайской возвышенности // Охрана и культивирование орхидей: материалы IX Междунар. науч. конф. М. : Тов. научн. изд. КМК, 2011. С. 456-461.
Nazarov V.V. Samenproduktivitat europaischer Orchideen. I. Methoden zur Bestimmung der Samenzahl // Journal Europaischer Orchideen. 1998. Vol. 30, № 3. РР. 591-602.
Кривошеев М.М., Ишмуратова М.М., Суюндуков И.В. Показатели семенной продуктивности некоторых видов орхидей (Orchidaceae Juss.) Южного Урала, рассчитанные с применением программы ImageJ // Вестник Нижегородского университета им. Н.И. Лобачевского. 2014. № 3, ч. 3. С. 49-57.
Jersakova J., Johnson S.D., Kindlmann P. Mechanisms and evolution of deceptive pollination in orchids // Biological reviews. 2006. Vol. 81, № 2. РР. 219-235. doi: 10.1017/ S1464793105006986
Renner S.S. Rewardless flowers in the angiosperms and the role of insect cognition in their evolution // Plant-pollinator interactions: from specialization to generalization / eds. N.M. Waser, J. Ollerton. Chicago: University of Chicago Press, 2006. РР. 123-144.
Neiland M.R.M., Wilcock C.C. Fruit set, nectar reward, and rarity in the Orchidaceae // American Journal of Botany. 1998. Vol. 85. PP. 1657-1671. doi: 10.2307/2446499
Tremblay R.L., Ackerman J.D., Zimmerman J.K., Calvo R.N. Variation in sexual reproduction in orchids and its evolutionary consequences: a spasmodic journey to diversification // Biological Journal of the Linnean Society. 2004. Vol. 84, № 1. РР. 1-54. doi: 10.1111/j.1095-8312.2004.00400.x
Biernaskie J.M., Walker S.C., Gegear R.J. Bumblebees learn to forage like Bayesians // The American Naturalist. 2009. Vol. 174. РР. 413-423. doi: 10.1086/603629
Sletvold N., Grindeland J.M., Agren J. Pollinator-mediated selection on floral display, spur length and flowering phenology in the deceptive orchid Dactylorhiza lapponica // New Phytologist. 2010. Vol. 188, № 2. РР. 385-392. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03296.x
Sletvold N., Agren J. Nonadditive effects of floral display and spur length on reproductive success in a deceptive orchid // Ecology. 2011. Vol. 92, № 12. РР. 2167-2174. doi: 10.1890/11-0791.1
Internicola A.I., Harder L.D. Bumble-bee learning selects for both early and long flowering in food-deceptive plants // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 2011. Vol. 279, № 1733. РР. 1538-1543. doi: 10.1098/rspb.2011.1849
Makino T.T., Sakai S. Experience changes pollinator responses to floral display si/e: from size-based to reward-based foraging // Functional Ecology. 2007. Vol. 21, № 5. РР. 854863. doi: 10.1111/j.1365-2435.2007.01293.x
Cole F.R., Firmage D.H. The floral ecology of Platanthera blephariglottis // American Journal of Botany. 1984. Vol. 71, № 5. РР. 700-710. doi: 10.1002/j.1537-2197.1984. tb14177.x
Андронова Е.В. Летальные аномалии строения и развития зародыша у Dactylorhiza fuchsii (Orchidaceae) // Ботанический журнал. 2011. Т. 96, № 7. С. 858-863.
Eriksson O., Kainulainen K. The evolutionary ecology of dust seeds // Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics. 2011. Vol. 13, № 2. РР. 73-87. doi: 10.1016/j. ppees.2011.02.002
Leishman M.R., Wright I.J., Moles A.T., Westoby M. The evolutionary ecology of seed size // Seeds: the ecology of regeneration in plant communities / ed. M. Fenner. Vol. 2. Oxon: CABI Publishing, 2000. РР. 31-57.
Moles A.T., Westoby M. Seedling survival and seed size: a synthesis of the literature // Journal of Ecology. 2004. Vol. 92, № 3. РР. 372-383. doi: 10.1111/j.0022-0477.2004.00884.x
Eriksson O., Jakobsson A. Recruitment trade-offs and the evolution of dispersal mechanisms in plants // Evolutionary Ecology. 1999. Vol. 13, № 4. РР. 411-423. doi: 10.1023/A:1006729311664
Jersakova J., Malinova T. Spatial aspects of seed dispersal and seedling recruitment in orchids // New Phytologist. 2007. Vol. 176, № 2. РР. 237-241. doi: 10.1111/j.1469-8137.2007.02223.x
Вахрамеева М.Г., Денисова Л.В., Никитина С.В. Особенности структуры ценопопуляций видов семейства орхидных // Популяционная экология растений. М., 1987. С. 147-150.
Злобин Ю.А., Скляр В.Г., Клименко А.А. Популяции редких видов растений: теоретические основы и методика изучения. Сумы : Университетская книга, 2013. 439 с.
 Репродуктивный успех <i>Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta</i> (Orchidaceae) на северном пределе ареала | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2020. №  49. DOI: 10.17223/19988591/49/2

Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) на северном пределе ареала | Вестн. Том. гос. ун-та. Биология. 2020. № 49. DOI: 10.17223/19988591/49/2