Spread of Dirofilariae (Spirurida, Onchocercidae) in the Natural Populations of Malaria Mosquitos (Diptera, Culicidae) in Tomsk Ob River Region
Dirofilariasis is a dangerous transmissible disease of carnivores and humans caused by two species of parasitic nematodes - Dirofilaria repens Railliet et Henry and D. immitis Leidy. The intermediate hosts of Dirofilariae are blood-sucking mosquitoes. Both species are typical of the mild climate of southern Europe, but in recent decades the parasites have spread to the north and northeast due to the global climate change. They have been registered in Western Siberia since 1989, and diro-filariasis cases in both animals and humans cause concern. To assess prospects for the spread of dirofilariasis and develop strategies to combat this disease, one has to determine the main mosquito vectors. Malaria mosquitos are the significant dirofilaria vectors in Europe, but there is a shortage of information on potential dirofilariasis vectors in Siberia. This paper is meant to estimate how extensive the invasion of different species of the malaria mosquitos D. repens and D. immitis is in the territory of Tomsk Region due to the global climate change. 64 samples of mosquitos from 36 localities of Tomsk Region were taken during the summer seasons of 2018 to 2020. Mosquitos were caught in stables, dissected to determine invasion via light microscopy. The species of malaria mosquitos and dirofilariae were identified through an ITS2 PCR-RFLP analysis (Artemov et al., 2021) and COI site-specific PCR (Rishniw et al., 1998), respectively. In total, the authors analyzed 7,591 female malaria mosquitos and 233 female non-malaria mosquitos, where 159 and 1 of them were infected with dirofilariae, respectively. They registered invasion in 44 samples from 21 localities, including the northernmost one - Strezhevoy town (60°44N, see Figure 1). Dirofilariasis is a common helminthiasis in Tomsk Region. The average invasion extensiveness is 2.1+0.2% in the region. In the natural populations of malaria mosquitos on the right bank of the River Ob, the invasion extensiveness is 3.7 times higher vs. the left bank of the Ob, despite the high transport accessibility of this bank (see Figure 2). Invasion extensiveness decreases from the south to the north, but the local conditions might disrupt this trend (see Table 3). Three species of malaria mosquitos - Anopheles daciae, An. messeae and An. beklemishevi (but not An. claviger) - are dirofilariasis vectors in Tomsk Region (see Table 1). South of 57° N, only D. repens and one mixed invasion case were found in An. daciae being the dominant species in this area. However, all the three species mainly invaded with D. repens were detected as vectors north of 57° N. One case of An. messeae invasion with the nematode D. immitis and mixed invasions of An. daciae and An. beklemishevi were found in Kolpashevo agglomeration. All the invasions with D. immitis (including mixed ones) were observed on the right bank of the Ob (see Table 2). The extensiveness of An. messeae and An. daciae invasion were significantly higher vs. An. beklemishevi, despite its domination north of 57° N. The northernmost location where an infective female of An. beklemishevi invaded with D. repens was found is Bolshaya Griva village at 59° N. Approximately 6.5% of the infected mosquitos had superinvasion - re-invasion with dirofilariae (see Figure 3). Thus, malaria mosquitos play a significant role in the circulation and, probably, the spread of dirofilariasis in Tomsk Region. Conclusion: 1. Dirofilariae are widespread within Tomsk Region. The northernmost border of the Dirofilaria repens spread is 60° 44' and that of D. immitis - 58° 32' N. The northernmost border of the D. repens transmission is 59° N. 2. The contribution made by malaria mosquitos to the spread of dirofilariasis in Tomsk Region is as high as that of other blood-sucking mosquitos. 3. Anopheles daciae, An. messeae and An. beklemishevi are the vectors of Dirofilaria repens and D. immitis. Anopheles beklemishevi get infected less often than the two remaining species. 4. The invasion extensiveness of malaria mosquitos is higher on the right bank of the River Ob. 5. Mixed invasions and superinvasions of malaria mosquitos with dirofilariae are frequent phenomena for Tomsk Region. The article contains 4 Figures, 3 Tables, 55 References. The Authors declare no conflict of interest.
Keywords
dirofilariasis,
malaria mosquitoes,
Dirofilaria repens,
Dirofilaria immitis,
Tomsk oblastAuthors
Fedorova Valentina S. | Tomsk State University | klimovavs42@gmail.com |
Burlak Vladimir A. | Tomsk State University | flywings@mail.ru |
Artemov Gleb N. | Tomsk State University | glebartemov@mail.tsu.ru |
Всего: 3
References
Ionica A.M., Zittra C., Wimmer V, Leitner N., Votypka J., Modry D., Daniel Mihalca A., Fuehrer H.-P Mosquitoes in the Danube Delta: searching for vectors of filarioid helminths and avian malaria // Parasites&Vectors. 2017. № 10. P 324. doi: 10.1186/s13071-017-2264-8
Cancrini G, Magi M., Gabrielli S., Arispici M., Tolari F., Dell’Omodarme M., Prati M.C. Natural vectors of dirofilariasis in rural and urban areas of the tuscan region, Central Italy //j. Med. Entomol. 2006. № 3 (43). PP. 574-579.
Гопко М.В., Михеев В.Н. Паразитические манипуляции фенотипом хозяина: эффекты во внутренней и внешней среде // Журнал общей биологии. 2017. № 6 (78). С. 16-48.
Богачева А.С., Шайкевич Е.В., Ракова В.М., Ганушкина Л.А. Фауна кровососущих комаров Нижегородской области, их зараженность дирофиляриями и эндосимбиотическими бактериями // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017. № 1. С. 43-47.
Ракова В. М. Молекулярное исследование Dirofilaria immitis и Dirofilaria repens прямым методом ПЦР в комарах Московской и Нижегородской областей // Сеченовский вестник. 2012. № 4 (10). С. 52-56.
Нагорный С.А., Ермакова Л.А., Урянская Т.В., Черникова М.П. Дирофиляриоз служебных собак // Вестник Донского гос. аграрного ун-та. 2020. № 4. C. 24-29.
Коняев С.В. Распространение Dirofilaria immitis в странах бывшего СССР // Современная ветеринарная медицина. 2019. № 5. С. 26-45.
Ястреб В.Б. Эпизоотическая ситуация по дирофиляриозу собак в Московском регионе // Российский паразитологический журнал. 2008. № 3. C. 63-68.
Tumolskaya N.I., Pozio E., Rakova V.M., Supriaga V.G., Sergiev V.P., Morozov E.N., Morozova L.F., Rezza G., Litvinov S.K. Dirofilaria immitis in a child from the Russian Federation // Parasite. 2016. № 23. P. 37. doi: 10.1051/parasite/2016037
Соболева Е.С., Фёдорова В.С., Бурлак В.А., Шарахова М.В., Артемов Г.Н. Инверсионный полиморфизм природных популяций Anopheles beklemishevi Stegnii et Kabanova в Западной Сибири // Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных : сборник статей V Международной конференции. Томск, 26-28 октября 2020 г Томск : Издательство Томского государственного университета, 2020. C. 140-143.
Гордеев М.И., Ежов М.Н. Глобальное потепление и измененние хромосомного состава сибирских популяций малярийных комаров // Доклады Академии наук. 2004. № 4 (395). С. 554-557.
Ferreira C.A.C., de Pinho Mixao V., Novo M.T.L.M., Calado M.M.P., Gonsalves L.A.P., Belo S.M.D., de Almeida A.P.G. First molecular identification of mosquito vectors of Dirofilaria immitis in continental Portugal // Parasites&Vectors. 2015. № 8. P 139. doi: 10.1186/s13071-015-0760-2
Новиков Ю.М. Эффекты глобального потепления: направленная динамика пропорций видов Anopheles и цитогенетической структуры таксона Anopheles messeae Fall. в Западной Сибири // Проблемы эволюционной цитогенетики, селекции и интродукции : материалы научных чтений. Томск, 1997. С. 39-41.
Capelli G, di Regalbono A.F., Simonato G, Cassini R., Cazzin S., Cancrini G, Otranto D., Pietrobelli M. Risk of canine and human exposure to Dirofilaria immitis infected mosquitoes in endemic areas of Italy // Parasites&Vectors. 2013. № 6. P 60. doi: 10.1186/1756-3305-6-60
Bockova E., Iglodyova A., Kocisova A. Potential mosquito (Diptera:Culicidae) vector of Dirofilaria repens and Dirofilaria immitis in urban areas of Eastern Slovakia // Parasitol Res. 2015. № 12 (114). PP. 4487-4492. doi: 10.1007/s00436-015-4692-8
Минаева Т.Ю., Сирин А. А. Биологическое разнообразие болот и изменение климата // Успехи современной биологии. 2011. № 4 (131). C. 393-406.
Лужкова А.Г., Вечер Л.Ф., Мертвецова О.А., Панкова Т.Ф., Фоминых В.Г, Франц Т.Г. Естественные враги гнуса бассейна средней Оби. Томск, 1988. 152 с.
Solgi R., Sadjjadi S.M., Mohebali M., Djadid N.D., Raz A., Zakeri S., Zarei Z. Susceptibility of Anopheles stephensi (Diptera: Culicidae) to Dirofilaria immitis (Spirurida: Onchocercidae) // Russian Journal of Nematology. 2017. № 2 (25). PP. 121-P27.
Бурлак В.А., Федорова В.С., Кириленко К.М., Воробьев Р.С., Коханенко А.А., Артемов Г.Н. Микробиом кишечника комаров-переносчиков дирофилярий // Механизмы адаптации микроорганизмов к различным условиям среды обитания : тезисы докладов Второй Всероссийской научной конференции с международным участием. Иркутск, Байкал, 28 февраля - 6 марта 2022 г. Иркутск : Издательство ИГУ, 2022. С. 123-124.
Malassigne S., Moro C.V., Luis P Mosquito Mycobiota: An Overview of Non-Entomopathogenic Fungal Interactions // Pathogens. 2020. № 7 (9). P. 564. doi: 10.3390/pathogens9070564
McCrea A.R., Castro P.D.J., Kaplan R.M., Povelones M. Activation of the Toll pathway in Aedes aegypti blocks the development of emerging third-stage larvae of drugresistant Dirofilaria immitis // Vet. Parasitol. 2020. № 282. P 109100. doi: 10.1016/j.vetpar.2020.109100.
Бурлак В.А. Прогностические возможности СГ-модели оценки развития дирофилярий в кровососущих комарах // Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных : сборник статей V Международной конференции. Томск, 26-28 октября 2020 г. Томск : Издательство Томского государственного университета, 2020. C. 255-258.
Rishniw M., Barr S.C., Simpson K.W., Frongillo M.F., Franz M., Alpizar J.L.D. Discrimi nation between six species of canine microfilariae by a single polymerase chain reaction // Veterinary parasitology. 2006. № 3-4 (135). PP. 303-314. doi: 10.1016/j.vetpar.2005.10.013
Debrunner-Vossbrinck B.A., Vossbrinck C.R., Vodkin M.H., Novak R.J. Restriction analysis of the ribosomal DNA internal transcribed spacer region of Culex restuans and mosquitoes in the Culex pipiens complex // Journal of the American Mosquito Control Association-Mosquito News. 1996. № 3 (12). PP. 477-482.
Artemov G.N., Fedorova V.S., Karagodin D.A., Brusentsov I.I., Baricheva E.M., Sharakhov I.V., Gordeev M.I., Sharakhova M.V. New cytogenetic photomap and molecular diagnostics for the cryptic species of the malaria mosquitoes Anopheles messeae and Anopheles daciae from Eurasia // Insects. 2021. № 9 (12). P. 835. doi: 10.3390/insects12090835
Ваулин О.В., Карагодин Д.А., Захаров И.К., Баричева Э.М. Динамика видового состава малярийных комаров в сибирских популяциях, выявляемая с помощью рестрикционного анализа // Генетика. 2018. № 7 (54). С. 832-842.
Полторацкая Н.В., Панкина Т.М., Бурлак В.А., Федорова В.С., Катохин А.В., Полторацкая Т.Н., Артемов Г.Н., Шихин А.В. О зараженности кровососущих комаров дирофиляриями (Dirofilaria Railliet et Henry, 1911) в Томской области // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2021. № 1. С. 21-28.
Shaikevich E., Bogacheva A., Ganushkina L. Dirofilaria and Wolbachia in mosquitoes (Diptera: Culicidae) in central European Russia and on the Black Sea coast. Parasite. 2019. №2 (26). doi: 10.1051/parasite/2019002
Фёдорова В.С., Бурлак В.А., Артемов Г.Н. Видовой состав нитевидных нематод малярийных комаров Томской области // Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных : сборник статей V Международной конференции. Томск, 26-28 октября 2020 г Томск : Издательство Томского государственного университета, 2020. C. 312-315.
Kronefeld M., Kampen H., Sassnau R., Werner D. Molecular detection of Dirofilaria immitis, Dirofilaria repens and Setaria tundra in mosquitoes from Germany // Parasites&Vectors. 2014. № 7 (30). doi: 10.1186/1756-3305-7-30
Tomazatos A., Cadar D., Torok E., Maranda I., Horvath C., Keresztes L., Spinu M., Jansen S., Jost H., Schmidt-Chanasit J., Tannich E., Luhken R. Circulation of Dirofilaria immitis and Dirofilaria repens in the Danube Delta Biosphere Reserve, Romania // Parasites&Vectors. 2018. № 11 (392). doi: 10.1186/s13071-018-2980-8
Azari-Hamidian S., Yaghoobi-Ershadi M., Javadian E., Abai M., Mobedi I., Linton Y.M., Harbach R. Distribution and ecology of mosquitoes in a focus of dirofilariasis in northwestern Iran, with the first finding of filarial larvae in naturally infected local mosquitoes // Medical and Veterinary Entomology. 2009. № 23. PP. 111-21.
Harbach R.E. The classification of genus Anopheles (Diptera: Culicidae): a working hypothesis of phylogenetic relationships // Bull. Entomol. Res. 2004. № 6 (94). PP. 537553.
Гордеев М.И., Званцов А.Б., Горячева И.И., Шайкевич A.B., Ежов М.Н. Описание нового вида Anopheles artemievi sp. n. (Diptera, Culicidae) // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2005. № 2. С. 4-5.
Архипов И.А., Архипова Д.Р Дирофиляриоз. М., 2004. 194 с.
Riahi S.M., Yusuf M.A., Azari-Hamidian S., Solgi R. Prevalence of Dirofilaria immitis in mosquitoes (Diptera) - systematic review and meta-analysis //j. Nematology. 2021. № 53. P. e2021-12. doi: 10.21307/jofnem-2021-012 e2021-12
Архипова Д.Р Биология дирофилярий и эпизоотология дирофиляриоза собак в степной зоне юга России : автореф. дис.. канд. биол. наук. Н. Новгород, 2003. 20 с.
Ганушкина Л.А., Ракова В.М., Иванова И.Б., Супряга В.Г, Сергиев В.П. Энтомологический мониторинг территории для оценки возможности передачи дирофилярий // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2014. № 3. С. 9-12.
Cancrini G, Gabrielli S. Vectors of Dirofilaria nematodes: biology, behaviour and host parasite relationships Dirofilaria immitis and D. repens in dog and cat and human infections. Zagreb : Rolando Editore, 2007. PP. 48-58.
Полторацкая Н.В., Бурлак В.А., Панкина Т.М., Полторацкая Т.Н., Шихин А.В. О зараженности кровососущих комаров (DIPTERA; CULICIDAE) личинками дирофилярий (SPIRURIDA, ONCHOCERCIDAE) в городе Томске // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2018. № 3. С. 10-15.
Прохоренков В.И., Гузей Т.Н., Ашмарина Е.М., Толстихина Н.Б., Анисимова Е.Н., Осколков Е.О. Дирофиляриоз: два клинических случая // Клиническая дерматология и венерология. 2015. № 5. С. 32-36.
Старостина О.Ю., Летюшев А.Н., Костюченко С.М., Григорова Н.Ю., Коломеец А.Н., Якименко В.В., Дондукова Е.В., Бондарчук К.С. Дирофиляриоз в городе Омске // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2018. № 1. С. 25-28.
Камынина Е.А. Дирофиляриоз в Курганской области // Инфекция и иммунитет: Новые и возвращающиеся паразитозы. 2012. № 1 (2). С. 363-364.
Обиход С.В., Фомина Е.Б. Офтальмологический случай дирофиляриоза // Поле зрения. Газета для офтальмологов. 2015. № 1. URL: http://aprilpublish.ru/lekciji/oftalmo-logicheskij-sluchaj-dirofilyarioza.html (дата обращения: 01.02.2022).
Азарова Н.А., Черкашина Е.Н., Гришина Н.Л., Ивлева Е.П. Дирофиляриоз в Алтайском крае // Инфекция и иммунитет: Новые и возвращающиеся паразитозы. 2012. № 1 (2). С. 351.
Толкунова И.И., Уласевич P/A., Яковлева Е.Г О регистрации случая дирофиляриоза у жительницы г. Новосибирска // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2003. № 1. С. 26.
Capelli G., Genchi C., Baneth G., Bourdeau P., Brianti E., Cardoso L., Danesi P., Fuehrer H.-P., Giannelli A., Ionica A.M., Maia C., Modry D., Montarsi F., Krucken J., Papadopoulos E., Petrie D., Pfeffer M., Savie S., Otranto D., Poppert S., Silaghi C. Recent advances on Dirofilaria repens in dogs and humans in Europe // Parasites&Vectors. 2018. № 11. P 663. doi: 10.1186/s13071-018-3205-x
Беспалова Н.С. Дирофиляриоз в Центральном Черноземье России. Воронеж : ФГБОУ ВО Воронежский ГАУ, 2019. 119 с.
Simon F., Siles-Lucas M., Morchon R., Gonzalez-Miguel J., Mellado I., Carreton E., Montoya-Alonsoc J.A. Human and Animal Dirofilariasis: the Emergence of a Zoonotic Mosaic // Clinical Microbiology Reviews. 2012. № 3 (25). PP. 507-544.
Сергиев В.П., Супряга В.Г, Бронштейн А.М., Ганушкина Л.А., Ракова В.М., Морозов Е.Н., Федянина Л.В., Фролова А.А., Морозова Л.Ф., Иванова И.Б., Дарченкова Н.Н., Жукова Л.А. Итоги изучения дирофиляриоза человека в России // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2014. № 3. С. 3-9.
Харламова Н.Ф., Силантьева М.М. Современное состояние и тенденции изменений климата Кулунды // Известия Алтайского государственного университета. 2011. № 3-2 (71). С. 50-55.
Морозова Л.Ф., Сергиев В.П., Баранова А.М., Ганушкина Л.А., Кондрашин А.В., Супряга В.Г., Степанова Е.В., Максимова М.С., Турбабина Н.А., Тимошенко Е.Д., Морозов Е.Н. Опыт использования ГИС в эпидемиологических исследованиях (на примере малярии и дирофиляриозов) // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017. № 1. С. 14-19.
Захаров В.М., Шефтель Б.И., Дмитриев С.Г Изменение климата и популяционная динамика: возможные последствия (на примере мелких млекопитающих в центральной Сибири) // Успехи современной биологии. 2011. № 5 (131). С. 435-439.
Мусолин Д.Л., Саулич А.Х. Реакции насекомых на современное изменение климата: от физиологии и поведения до смещения ареалов // Энтомологическое обозрение. 2012. № 1 (91). С. 3-35.
Павлов Д.С., Букварева Е.Н. Климаторегулирующие функции наземных экосистем и экологоцентрическая концепция природопользования // Успехи современной биологии. 2011. № 4 (131). С. 324-345.